Influência da valência emocional de estímulos na memória operacional visuo-espacial de humanos e macacos-prego (Cebus libidinosus)

Abstract

O compartilhamento de estruturas cerebrais pelos circuitos neurais relacionados ao processo mnemônico e ao sistema límbico faz da emoção um dos principais moduladores da memória. Expressões faciais são consideradas as mais importantes manifestações emocionais em primatas humanos e não-humanos. Este trabalho objetivou verificar a influência das valências emocionais (positivo, negativo, neutro) de estímulos faciais no desempenho de humanos e macacos-prego e na atividade elétrica cortical de humanos em um teste de memória operacional visuo-espacial. Seis animais (cinco adultos, uma fêmea idosa) e 55 humanos (27 jovens, 13 homens; 25 idosos, 14 homens) realizaram, em tela sensível ao toque, o Teste de Reconhecimento Espacial com Atraso, que exige a discriminação de um estímulo em uma nova localização dentro de um número crescente de estímulos idênticos apresentados sequencialmente. O teste foi composto por quatro etapas, cada uma com uma categoria de estímulo: geométricos, faces neutras, faces positivas e faces negativas. Foi calculada a média do número de acertos (NA) e, para os humanos, também do tempo de resposta (TR) para cada etapa. A atividade cortical foi aferida com uso de um eletroencefalograma (EEG) e dividida em bandas teta (4-8Hz), alfa (8-13Hz), beta (13-30Hz) e gama (30-70Hz). Apenas a fêmea idosa realizou o teste abaixo do nível do acaso e não houve diferença no desempenho do grupo de macacos adultos em função da categoria dos estímulos. Os gêneros não diferiram no desempenho, tanto em macacos quanto em humanos. Para todas as categorias, o NA dos jovens humanos foi superior ao dos idosos, mas o TR foi similar. TR foi maior para estímulos geométricos do que para faciais e maior para faces emocionais (negativas, positivas) do que para neutras. Houve maior NA para faces negativas em relação às positivas. Quanto aos dados de EEG, as maiores ativações foram registradas nos córtices pré-frontal e frontal e na região central do escalpo, além de maior ativação no hemisfério esquerdo em relação ao direito. Em idosos, as diferenças entre os hemisférios nas bandas beta e gama foram menores do que em jovens, assim como a ativação nas bandas alfa e teta na região frontal central. Houve maior lateralização para o hemisfério esquerdo nas mulheres do que nos homens. Não houve diferenças significativas nas ativações frente às faces positivas e negativas ou frente às neutras e emocionais. Estímulos faciais geraram maior atividade na região pré-frontal esquerda em comparação aos geométricos. O melhor desempenho de humanos jovens em relação aos idosos era esperado devido às pioras cognitivas com o envelhecimento. O desempenho inferior da fêmea idosa indica que este déficit também está presente em macacos-prego, entretanto, estudos com número maior de indivíduos são necessários. A similaridade entre homens e mulheres e entre machos e fêmeas no desempenho, mas não na atividade cortical, sugere que os gêneros utilizam estratégias cognitivas diferentes, mas igualmente eficientes em testes de memória. Realizar análises de EEG em macacos seria útil para elucidar esta questão. O melhor desempenho para faces era esperado, devido a sua importância evolutiva. O maior TR para faces emocionais indica que o processamento das emoções focou a atenção dos sujeitos no conteúdo da imagem e não na informação espacial. O maior NA para faces negativas em relação às positivas está de acordo com o Viés da Negatividade, no qual tal valência é associada a eventos com maior influência no valor adaptativo. Por outro lado, como este resultado ocorreu tanto para jovens quanto para idosos, a hipótese do Efeito da Positividade, em que idosos focariam sua atenção e se lembrariam melhor de eventos positivos, não foi corroborada. _______________________________________________________________________________________ ABSTRACT

Emotion is one of the most important memory modulators, mainly because the limbic system and the neural circuitry related to mnemonic processes share several brain structures. Facial expressions are considered the most important emotional displays in humans and non-human primates. This research aimed at verifying the influence of emotional valences (positive, negative, neutral) of facial stimuli on the behavior of humans and capuchin monkeys and on the cortical electrical activity of humans in a visuo-spatial working memory task. Six animals (five adults, one old female) and 55 humans (28 young, 13 men; 27 elderly, 14 men) performed, on a touch screen, the Spatial Delayed Recognition Span Task, which requires the discrimination of one stimulus in a new location among an increasing number of identical stimuli presented in sequence. The task had four stages, each with a different stimuli category: geometric, neutral faces, positive faces and negative faces. For each stage, mean of scores was calculated for both species and mean Response Time (RT) was measured for humans. Cortical activity was measured by an electroencephalogram (EEG) and splitted into the traditional frequency bands: theta (4-8Hz), alpha (8-13Hz), beta (13-30Hz) and gamma (30-70Hz). Only the old monkey female performed the task below chance level and all adult animals performed equally in all categories. There was no difference between performance of genders, both in humans and in monkeys. Young humans had more scores than the elderly, but the RT was the same. RT was larger for geometric stimuli than to facial stimuli and larger to emotional faces (negative, positive) than to neutral faces. Scores for negative faces were greater than for positive faces. Regarding the EEG data, the highest activations were found in pre-frontal and frontal cortices, in the central region of the scalp, and in the left hemisphere compared to the right hemisphere. In the old subjects, there was a lower activation of alpha and theta bands on the frontal region and a less evident asymmetry of activations on beta and gamma bands. Women showed a greater lateralization to the left hemisphere. There were no significant differences in the activity when subjects were answering to positive and negative faces or to neutral and emotional faces. Facial stimuli induced a greater activity on the left pre-frontal region when compared to geometric figures. The superior performance of young human subjects was expected due to the natural cognitive deficits with aging. The low performance of the old female indicates that this deficit also happens in capuchin monkeys. Nevertheless, studies with a larger number of subjects are necessary. Similarity between men and women and between males and females on performance but not on the cortical activity suggest that genders use different but equally efficient cognitive strategies to respond to memory tasks. Performing an EEG analysis on monkeys would help clarify this question. Better performance with facial stimuli was expected due to the evolutionary importance of faces. Larger RT to emotional faces indicates that emotion processing focused subjects’ attention to the images but not to their spatial location. Greater scores to negative faces than to positive faces is in line with the Negativity Bias, in which it is claimed that this emotional valence is related to events with more influence in the adaptive value. This pattern of results, however, was seen in both young and old subjects so, the Positivity Effect hypothesis, according to which old people would focus their attention on positive events and remember these better, was not supported.