Avaliação da via colículo-pulvinar no processamento das emoções e cognição social em primatas não-humanos

Abstract

Mecanismos de defesa em primatas dependem do reconhecimento rápido de potenciais predadores e pistas sociais de coespecíficos como expressões faciais de emoção. O complexo amigdaloide (AM) é considerado o centro da circuitaria neural responsável pela detecção de ameaça. Apesar de ser essencial no processamento de estímulos emocionais, a AM parece não estar envolvida nas primeiras etapas deste processo. Várias linhas de investigação vêm recentemente indicando que a via colículo-pulvinar pode preencher essa lacuna, especialmente durante a infância. Para avaliar a contribuição de ambas estruturas (colículo superior e pulvinar) no processamento de estímulos relevantes para sobrevivência, o presente trabalho divide-se em dois estudos. No primeiro estudo, a atividade elétrica individual de neurônios do pulvinar foi registrada durante o reconhecimento de faces emocionais em uma tarefa de escolha diferente do modelo. Nesta tarefa, foram utilizadas faces com diferentes expressões emocionais (tristeza, raiva, alegre, surpresa e neutra), além de figuras geométricas simples como controle de estímulo. De um total de 184 neurônios registrados das regiões lateral e medial do pulvinar de dois macacos japoneses (Macaca fuscata), 22% respondiam a estímulos visuais. Os resultados indicam que 43,9% destes “neurônios visuais” responderam diferencialmente a expressões emocionais de faces. A latência das respostas neuronais no pulvinar variou largamente: o início de disparos para 16 neurônios (39,0%) ocorreu antes de 100 ms, ao passo que, para 13 neurônios (31,7%), ocorreu depois de 300 ms. Essa distribuição variada de latências sugere que os neurônios do pulvinar intermediam conexões intracorticais assim como uma via subcortical mais rápida para a AM. No segundo estudo, filhotes de macaco-prego (Cebus spp.) foram submetidos à lesão neurotóxica bilateral do colículo superior. O comportamento social deles foi avaliado no próprio viveiro (comportamento espontâneo), assim como em dois testes sociais: dominância social e interação com adultos estranhos. Eles também foram testados em um paradigma de conflito ameaça-recompensa em que uma recompensa (comida) foi apresentada junto com um estímulo de ameaça (modelo de serpente de borracha). Os resultados dos testes comportamentais sugerem que a lesão no colículo superior não altera os níveis de interação social. Entretanto os animais lesados mostraram uma clara desinibição comportamental em relação a serpente. Falta de inibição nesta tarefa foi observada até um ano após o primeiro teste. Esse duradouro déficit de reconhecimento de um predador natural é similar ao aspecto de docilidade da Síndrome de Klüver-Bucy e indica um papel importante do colículo superior no reconhecimento de ameaças. Em conjunto, os resultados dos dois estudos sugerem que a via colículo-pulvinar exerce um papel importante no processamento de estímulos relevantes para a sobrevivência, sejam pistas sociais e/ou estímulos de ameaça. ______________________________________________________________________________ ABSTRACT

Defense mechanisms in primates rely on the fast recognition of potential predators and social cues of conspecifics such as facial expressions of emotions. The neural circuitry responsible for the detection of threat is generally thought to be centered on the amygdala. Although it is a pivotal structure in the processing of emotional stimuli, the amygdala does not seem necessary for the early stages of this process. Converging findings from several lines of investigation have been pointing to the colliculo-pulvinar pathway as a possible candidate to fill in this gap, especially during infancy. To evaluate the contribution of both structures (superior colliculus and pulvinar) to the processing of survival-relevant stimuli, the present work is divided into two studies. In the first study, we recorded single-unit activity of pulvinar neurons in two japanese monkeys (Macaca fuscata) during recognition of emotional faces in a delayed non-match-to-sample (DNMS) task, using human face stimuli with differing emotional expressions (sad, angry, happy, surprised and neutral) and simple geometric pattern control figures. From a total of 184 single neurons sampled from lateral and medial pulvinar, 22% were “visually responsive”. The results thus indicate that 43.9% of the visually responsive pulvinar neurons differentially responded to the emotional expressions of human faces. Response latencies of the pulvinar neurons to these facial stimuli ranged very widely; firing onsets for 16 (39.0%, 16/41) neurons were shorter than 100 ms, while for 13 (31.7%, 13/41) it was greater than 300 ms. This wide distribution of response latencies in pulvinar neurons suggests that pulvinar neurons might mediate intracortical connections as well as the fast subcortical pathway to the amygdala. In the second study, infant capuchin monkeys (Cebus spp.) were submitted to bilateral neurotoxic lesion of the superior colliculus. Their social behavior was analyzed in their home cage (spontaneous behavior) as well as in two social tests: social dominance and interaction with strange adults. They were also tested in a threat-reward conflict test where food reward was presented with a threatening stimulus (rubber snake). Results from social behavioral tests suggest that superior colliculus lesion does not affect spontaneous social interaction. Nevertheless, lesioned monkeys were uninhibited by a snake in a food-reward retrieval task. Lack of inhibition in the task was observed over the course of one year. The long lasting recognition impairment of a natural predator observed here is similar to the tameness aspects of Klüver–Bucy syndrome, indicating an important role of this structure in threat recognition. Taken together, results from both studies indicate that the colliculo-pulvinar pathway plays an important role in the processing of survival-relevant stimuli, either social cues and/or threatening stimuli.